Die innere Struktur des Hauses der Geschichte orientiert sich an Gesichtspunkten eines modernen Managements und sieht vier Organisationseinheiten vor, die traditionelle Aufgaben eines Museums berücksichtigen.

In der Abteilung Ausstellungen werden die Dauerausstellung, die Wechsel-, Gast-, Wander- und Sonderausstellungen betreut.

Die Abteilung Sammlungen ist für den Objekterwerb, die weitere Entwicklung der Sammlungskonzeption und das Objektmanagement zuständig. Sie koordiniert Objekterwerb und -inventarisierung sowie die Restaurierung der Exponate. Ein weiterer Schwerpunkt ist das Informationszentrum – Bibliothek und Mediathek zur deutschen Zeitgeschichte – in das auch die ehemalige Bibliothek des Gesamtdeutschen Instituts, jetzt Bibliothek zur Geschichte der DDR, integriert ist.

Die Abteilung Öffentlichkeitsarbeit begleitet die Arbeit des Hauses, organisiert die Besucherbetreuung, den Einsatz von Medien in den Ausstellungen und das Veranstaltungsprogramm. Für die museumspädagogischen Aktivitäten entwickelt sie didaktische Konzepte. Zudem betreut sie Evaluationsprojekte gemeinsam mit in- und ausländischen Spezialisten. Darüber hinaus ist sie zuständig für die Publikationen des Hauses.
Die Abteilung Zentrale Dienste betreut das Personal, den Technik- und Werkstattbereich, die Liegenschaften, führt den Haushalt und ist zuständig für Organisations- und EDV-Angelegenheiten des Hauses.